番茄（Solanumlycopersicum），即西红柿，茄科（Solanaceae）番茄属（Solanum），色泽鲜艳、营养丰富。番茄富含番茄红素、多酚、黄酮等活性成分及多种维生素[1]，具有抗氧化[2-3]、增强机体免疫力[4]、调节脂质代谢[5-7]等多种功能。研究证明，番茄可以抑制癌细胞增殖[8-9]，预防动脉粥样硬化[10]、糖尿病[11]、前列腺癌[12]、乳腺癌[13]等疾病。2020年我国番茄产量约达6 515万t，产量巨大，但目前番茄的加工还处于初级阶段，产品较为单一[14]。对番茄开展深加工研究势在必行，开发番茄营养功能，从而提升产品附加值。
多项研究表明，通过发酵可以显著提高番茄活性成分含量，提升营养价值。RICCI A等[15]研究发现，乳酸菌发酵番茄可以显著提升番茄总多酚含量和体外抗氧化能力。BARTKIENE E等[16]利用乳酸菌发酵番茄粉，显著提高了β-胡萝卜素及番茄红素的含量。目前，番茄发酵产品研究的菌种大多为乳酸菌，酵母菌的研究较为局限，主要用于发酵番茄酒。酵母菌在食品生物加工中起着重要作用，马克斯克鲁维酵母（Kluyveromyces marxianus）作为酵母家族中的一员，具有耐热性好、生长速度快、发酵碳源广等优点，产香性能优越[17]。研究表明，马克斯克鲁维酵母具有较好的发酵性能，在发酵过程中可以促进物质的释放或转化、改变发酵基质的结构、提高有效物质含量，在食品及生物合成领域极具应用潜力[18]。目前对马克斯克鲁维酵母发酵番茄的研究尚少，SIMÕES S等[19]采用马克斯克鲁维酵母与其他菌种联合发酵未成熟番茄，结果表明发酵使未成熟番茄中的糖苷类生物碱含量显著降低，抗坏血酸和矿物质等营养成分的含量和抗氧化能力得到显著提升，可以看出马克斯克鲁维对于发酵番茄具有较大潜力。混菌发酵可以利用不同菌株作用效果的差异，互利共栖，提高发酵效率，获得比单菌发酵更好的风味品质[20]。该研究选取两株不同来源、典型香气不同的马克斯克鲁维酵母，通过混菌发酵提升番茄营养成分含量，对番茄深加工而言具有较高的研究价值。
该研究拟通过单因素试验和响应面优化法确定马克斯克鲁维酵母混菌发酵番茄浆的最佳工艺条件，探究发酵对番茄浆活性成分的改变以及对体外抗氧化能力的影响，为利用马克斯克鲁维酵母高值化加工番茄提供理论依据。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
番茄（可溶性糖含量为21.85 mg/mL，总酸含量（以柠檬酸计）为4.68 g/L）：市售；马克斯克鲁维酵母（Kluyveromyces marxianus）X1和X2：本实验室保藏；1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）、三（羟甲基）氨基甲烷、2,4,6-三（2-吡啶基）三嗪、邻苯三酚、芦丁、Folin-Ciocalteu试剂（均为分析纯）：上海阿拉丁生化科技股份有限公司；3,5-二硝基水杨酸、没食子酸（均为分析纯）：国药集团化学试剂有限公司。
麦芽汁培养基：大麦芽粉碎，加4倍麦芽质量的60 ℃的水，55～60 ℃保温糖化，不断搅拌，3～4 h后用纱布过滤，除去残渣，煮沸后滤纸过滤，加水稀释成10°Bx，115 ℃灭菌15 min[21]。
1.2 仪器与设备
CR22N高速冷冻离心机：株式会社日立制造所；SQ510C立式压力蒸汽灭菌器：重庆雅马拓科技有限公司；OptiMair超净工作台：新加坡艺思高科技有限公司；N-1100旋转蒸发仪：上海爱朗仪器有限公司；UV2600A型紫外可见分光光度计：上海舜宇恒平科学仪器有限公司；SPX-250B-Z型生化培养箱：上海博迅实业有限公司。
1.3 方法
1.3.1 酵母菌发酵番茄浆制备工艺流程及操作要点
番茄→清洗→去蒂切块→打浆→灭菌→酵母菌活化、接种→发酵→均质→灌装→灭菌
原料处理：选取同一品种同一成熟度番茄，打浆混匀，-20 ℃保藏。
番茄浆制备：挑选新鲜、无病虫害机械伤、成熟度适宜的番茄，清洗，去蒂切块用榨汁机打浆至番茄浆均匀细腻，备用[22]。
番茄浆灭菌：115 ℃高压蒸汽灭菌15 min[23]。
酵母菌活化、接种：将两株马克斯克鲁维酵母分别接种于麦芽汁琼脂培养基于30 ℃条件下培养48 h活化。挑单菌落于麦芽汁培养基，30 ℃培养12 h，在5 000 r/min条件下离心5 min，弃去上清液，将酵母细胞用无菌水在同等条件下离心洗涤3次，用无菌水调节菌落数至约108 CFU/mL[24]。菌株X1和X2比例为1∶1（V∶V），按3%的接种量无菌操作接种到已灭菌的番茄浆中。
发酵：30 ℃发酵培养48 h。
均质：15 000 r/min均质1 min[25]。
灌装、灭菌：装入玻璃罐后，65 ℃杀菌30 min，冷却后得到发酵番茄浆成品。
1.3.2 番茄浆发酵条件优化单因素试验
经过前期筛选，选取在番茄浆中能够良好生长且能显著提升番茄浆活性成分的两株马克斯克鲁维酵母，调整菌体浓度到1×108个/mL，分别考察菌株X1和X2比例（1∶0、2∶1、3∶2、1∶1、2∶3、1∶2、0∶1（V/V））、接种量（1%、2%、3%、4%、5%）、发酵温度（26 ℃、30 ℃、34 ℃、38 ℃、42 ℃、46 ℃、50 ℃）、发酵时间（12 h、24 h、36 h、48 h、60 h、72 h）各因素对DPPH自由基清除能力、感官评分、番茄红素含量和黄酮含量的影响。
1.3.3 番茄浆发酵工艺优化响应面试验
在单因素试验的基础上，选取菌株X1和X2比例（A）、接种量（B）、发酵温度（C）为试验因素，以DPPH自由基清除能力（Y1）和感官评分（Y2）为响应值，进行Box-Behnken试验设计，试验因素及水平见表1。
表1 发酵工艺优化响应面试验因素与水平
Table 1 Factors and levels of response surface tests for fermentation process optimization
因素A 菌株X1和X2体积比B 接种量/%C 发酵温度/℃-1水平0 1 2∶1 2 38 3∶2 3 42 1∶1 4 46
1.3.4 感官评分标准
番茄浆的感官评价标准参考刘畅等[26]的方法，采用双盲法，由10名食品专业学生进行感官评分，评分标准见表2，满分100分，结果取平均值。
表2 番茄浆感官评分标准
Table 2 Sensory evaluation standards of tomato pulp
项目 评分标准 得分/分色泽（20分）香气（30分）滋味（30分）颜色呈红色，鲜艳透亮色泽稍微暗淡，轻微褐变色泽暗淡，褐变较为严重有浓郁发酵果香气味，香气柔和香气较为浓郁，味道较柔和发酵香气寡淡，或气味刺鼻味道纯正，酸甜适口味道较为协调味道不协调16～20 11～15 0～10 21～30 11～20 0～10 21～30 11～20 0～10
续表
项目 评分标准 得分/分组织形态（20分）组织形态均匀，轻微分层组织形态较为均匀，有较明显分层组织形态不均匀，分层严重16～20 11～15 0～10
1.3.5 活性物质含量测定
取发酵前后的番茄浆，参照韩春然等[27]的方法采用紫外分光光度计测定番茄红素含量；取发酵前后的番茄浆，4 ℃、8 000 r/min离心5 min，取上清液测定总多酚、总黄酮含量，总多酚含量的测定采用福林酚法[28]；总黄酮含量的测定采用氯化铝比色法[29]。
1.3.6 发酵前后体外抗氧化能力测定
取发酵前后的番茄浆，4 ℃、8 000 r/min离心5 min，取上清液进行体外抗氧化能力的测定，DPPH自由基清除能力、羟自由基清除能力测定参照赵美佳[28]的方法（DPPH自由基清除能力测定需要将样品稀释4倍）；铁离子还原/抗氧化能力（ferric-reducing antioxidant power，FRAP）的测定参照XU J R等[30]的方法；超氧阴离子自由基清除能力的测定参照兰永丽[29]的方法。
1.3.7 数据处理
采用SPSS 21.0进行数据处理，Design-Expert 8.0.6软件进行响应面试验设计及结果分析，Origin 2021软件进行绘图。每组试验均重复3次，结果以“平均值±标准差”表示。
2 结果与分析
2.1 番茄浆发酵工艺优化单因素试验
2.1.1 混菌比例对发酵番茄浆的影响
研究表明，混菌发酵的产品在口感以及风味品质上优于单一菌种发酵[31]，酵母菌混菌比例影响菌种之间的相互协同作用，影响活性物质的转化速度[32]。对两株不同来源的马克斯克鲁维酵母进行复配发酵，考察菌株X1和X2不同混菌比例对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响，结果见图1。
图1 菌株X1和X2比例对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响
Fig.1 Effect of strain X1 and X2 ratio on the quality and DPPH radical scavenging ability of fermented tomato pulp
由图1可知，菌株X1和X2单菌发酵与混菌发酵相比，单菌发酵番茄浆的感官评分、活性物质含量及DPPH自由基清除能力均低于混菌发酵。菌株XI和X2来源不同，发酵风味及香气有较大区别，两种菌株混菌发酵后，发酵香气比单菌发酵更协调丰富，感官评分更高，并且由于菌种之间的协同作用及不同酶系相互作用[20]，活性物质含量及DPPH自由基清除能力得到较大提升。菌株XI和X2混菌比例不同，发酵番茄浆感官评分及理化指标有显著差别。菌株X1和X2混菌比例为2∶1时，菌种之间协同作用较弱，活性物质分解转化速率较低，番茄红素和总黄酮含量低，DPPH自由基清除能力较弱，随着马克斯克鲁维酵母X2占比的增大，活性物质转化速率增强，DPPH自由基清除能力逐渐增强，感官评分也逐渐升高。当菌株XI和X2混菌比例为3∶2时，两株菌协同作用最高，感官评分最高，达到81.1分，番茄红素和总黄酮含量最高，分别为144.56 μg/mL和96.55 μg/mL，DPPH自由基清除能力最强，为74.84%，香气协调，具有浓郁发酵果香，风味明显优于其他配比。随着马克斯克鲁维X2酵母占比继续增加，活性物质含量降低，可能是菌种协调作用降低导致[32]，并且感官评分相较其他配比较低，风味不佳。综上所述，混菌发酵优于单菌发酵，菌株X1和X2最优混菌比例为3∶2。
2.1.2 接种量对发酵番茄浆的影响
接种量的大小直接影响菌种生长速率及发酵效果[33]，按照3∶2的体积比将菌株X1和X2混匀后，调整接种量，研究不同接种量对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响，结果见图2。
图2 接种量对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响
Fig.2 Effect of inoculum on the quality and DPPH radical scavenging ability of fermented tomato pulp
由图2可知，当接种量为1%时，由于接种量较低，菌种延滞期延长[33]，因此在相同时间内番茄浆发酵不充分，造成品质较低。随着接种量的增大，感官评分及理化指标呈先上升后下降的趋势。接种量为3%时，发酵番茄浆感官评分最高，为75.6分，番茄红素和总黄酮含量最多，分别为146.59 μg/mL、98.29 μg/mL，DPPH自由基清除能力达到最高，为74.78%。继续增加接种量，发酵番茄浆品质呈下降趋势，经分析认为可能是由于接种量过多导致营养物质被酵母菌用于自身繁殖，甚至营养物质不足以用于酵母自身的快速繁殖[34]，因此对活性物质的转化减缓，抗氧化能力降低。综上，最佳接种量为3%。
2.1.3 发酵温度对发酵番茄浆的影响
发酵温度显著影响酵母菌生长速率和活性物质的转化效率[35]。设置菌株X1和X2混菌比例为3∶2，接种量为3%，发酵时间48 h，考察发酵温度对酵母菌发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响，结果见图3。
图3 发酵温度对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响
Fig.3 Effect of fermentation temperature on the quality and DPPH free radical scavenging ability of fermented tomato pulp
由图3可知，当发酵温度为26 ℃时，感官评分及理化指标均较低，这可能是由于发酵温度较低，酵母菌生长迟缓，发酵不充分。随着温度的上升，感官评分及理化指标先上升后下降。温度逐渐升高，酵母菌代谢升高，对活性物质的转化速率加快，抗氧化能力逐渐增强。相较于大多数酵母菌，马克斯克鲁维酵母具有高温下稳定生长的性质，部分菌株甚至可以在52 ℃生长[36]。本试验用到的菌株X1和X2在42 ℃时发酵性能最高，各指标均最高，感官评分90.7分，DPPH自由基清除能力80.53%，番茄红素含量为162.96 μg/mL，黄酮含量为106.86 μg/mL。继续升高温度，马克思克鲁维酵母菌的生长受到抑制，发酵效率迅速下降，且番茄浆风味明显变差，活性物质含量和体外抗氧化能力显著下降[26]。因此，最佳发酵温度为42 ℃。
2.1.4 发酵时间对发酵番茄浆的影响
发酵时间影响酵母菌对番茄的发酵进程，从而影响酵母菌在番茄浆中的发酵产物[37]。设置混菌比例为3∶2、接种量为3%、发酵温度为42 ℃，考察不同发酵时间对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响，结果见图4。
图4 发酵时间对发酵番茄浆品质及DPPH自由基清除能力的影响
Fig.4 Effect of fermentation time on the quality and DPPH free radical scavenging ability of fermented tomato pulp
由图4可知，感官评分及理化指标均随发酵时间的增加呈先上升后平稳的趋势。当发酵时间为12 h时，由于时间较短，酵母菌体数量不够导致发酵不足[38]，对活性物质转化速率低，风味较差。随着发酵时间的增长，酵母菌达到一定数量，进入旺盛的发酵期，对活性物质转化速率加快，活性物质含量上升，DPPH自由基清除能力逐渐提高，并且感官评分上升。当发酵时间为48 h时，感官评分和抗氧化能力均达到最高，分别为88.8分和80.46%。酵母菌在发酵48 h时对番茄浆中活性物质的转化已趋于彻底，抗氧化能力趋于稳定，继续增加发酵时间，对番茄浆的感官评分及活性物质含量影响不大，考虑到节省发酵成本，选择最佳发酵时间为48 h。
2.2 番茄浆发酵工艺优化响应面试验
2.2.1 响应面试验设计结果及方差分析
根据单因素试验结果，以菌株X1和X2比例（A）、酵母接种量（B）和发酵温度（C）为自变量，以DPPH自由基清除能力（Y1）和感官评分（Y2）为因变量进行Box-Benhken响应面优化设计试验，试验设计及结果见表3，对回归模型进行方差分析，结果见表4。
表3 发酵工艺优化响应面试验设计与结果
Table 3 Design and results of response surface tests for fermentation process optimization
试验号A 菌株X1和X2比例B 接种量/%C 发酵温度/℃Y1DPPH自由基清除率/%Y2感官评分/分1234567891 0 11 12 1∶1 2∶1 1∶1 2∶1 1∶1 2∶1 1∶1 2∶1 3∶2 3∶2 3∶2 3∶2 224433332424 42 42 42 42 38 38 46 46 38 38 46 46 74.74 73.48 76.76 73.56 74.98 72.06 70.25 69.31 73.24 75.26 70.43 71.54 80.6 79.4 82.9 80.6 77.5 73.1 60.6 62.8 75.2 75.4 59.4 62.9
续表
试验号A 菌株X1和X2比例B 接种量/%C 发酵温度/℃Y1DPPH自由基清除率/%Y2感官评分/分13 14 15 16 17 3∶2 3∶2 3∶2 3∶2 3∶2 33333 42 42 42 42 42 81.77 81.14 80.69 80.88 81.57 89.5 90.3 90.5 89.9 91.3
表4 回归模型方差分析
Table 4 Variance analysis of regression model
注：“*”表示在P＜0.05水平上对结果影响显著；“**”表示在P＜0.01水平上对结果影响极显著。
方差来源 自由度DPPH自由基清除能力平方和 F 值感官评分平方和 F 值 P 值模型ABCA B AC BC A2 B2 C2 206.7 54.19 21.41 153.64 5.89 6.14 1.3 375 207.27 883.55 P 值＜0.000 1**0.000 2**0.002 4**＜0.000 1**0.045 6*0.042 4*0.292 3＜0.000 1**＜0.000 1**＜0.000 1**683.96 12.88 20.55 1 220.94 0.96 34.53 8.63 279.46 314.06 3 961.43＜0.000 1**0.008 9**0.002 7**＜0.000 1**0.360 0 0.000 6**0.021 8*＜0.000 1**＜0.000 1**＜0.000 1**残差失拟项纯误差总和91111111117341 6 297.07 8.65 3.42 24.54 0.94 0.98 0.21 59.88 33.1 141.09 1.12 0.29 0.83 298.19 0.47 0.720 5 1 941.21 4.06 6.48 385.03 0.30 10.89 2.72 88.13 99.04 1 249.27 2.21 0.37 1.84 1 943.42 0.27 0.847 1
对表3数据进行二次回归方程拟合，得二次多项回归方程：
由表4方差分析可知，两个模型都极显著（P＜0.01），DPPH自由基清除能力模型失拟项P=0.720 5＞0.05，不显著，F值为206.7，决定系数R2=0.996 3，调整决定系数R2adj=0.991 4，变异系数=0.53%，表明试验拟合度高，具有较高的置信度，能够很好的拟合各因素对DPPH自由基清除能力的影响。方差分析结果表明，3种因素对DPPH自由基清除能力的强弱顺序依次为C（发酵温度）＞A（菌株X1和X2比例）＞B（接种量），一次项A、B、C及二次项A2、B2、C2对DPPH自由基清除能力的影响极显著（P＜0.01），交互项AB、AC对其影响显著（P＜0.05），BC对其影响不显著（P＞0.05）。感官评分模型失拟项P=0.847 1＞0.05，不显著，F值为683.96，决定系数R2=0.998 9，调整决定系数R2adj=0.997 4，变异系数=0.72%，模型拟合成功。影响感官评分的因素顺序为C（发酵温度）＞B（接种量）＞A（菌株X1和X2比例）。一次项A、B、C及交互项AC和二次项A2、B2、C2对感官评分的影响均极显著（P＜0.01），交互项BC对其影响显著（P＜0.05），AB影响不显著（P＞0.05）。
2.2.2 响应面分析
菌株X1和X2比例、接种量、发酵温度间的交互作用对发酵番茄浆DPPH自由基清除能力和感官评分的影响见图5。
图5 各因素间交互作用对发酵番茄浆DPPH自由基清除能力（A）和感官评分（B）影响的响应面和等高线
Fig.5 Response surface plots and contour lines of effects of interaction between each factors on DPPH radical scavenging capacity (A) and sensory score (B) of fermented tomato pulp
从图5a、5b、5e、5f可知，坡面陡峭，等高线呈椭圆形，说明其两两交互作用显著，与方差分析结果一致。从图5c和5d可见，曲面相对较缓，说明交互作用对指标影响不显著。图中各因素交互作用对发酵番茄浆DPPH自由基清除能力及感官评分的影响与表3方差分析的结果是吻合的。
2.2.3 最佳发酵工艺验证试验
对响应面试验结果进行分析，以DPPH自由基清除能力为评价指标的番茄浆的最佳发酵工艺条件为菌株X1和X2混菌比例3∶2.11，接种量3.14%，发酵温度41.35 ℃，此条件下DPPH自由基清除能力预测值为81.48%；以感官评分为评价指标的最佳发酵工艺条件为菌株X1和X2混菌比例3∶2.08，接种量3.08%，发酵温度41.18 ℃，此条件下感官评分预测值为91.09分。综合两组试验结果，为了便于实际操作，验证试验的条件定为菌株X1和X2混菌比例3∶2，接种量3%，发酵温度41 ℃。在此条件下进行3次重复试验，DPPH自由基清除能力为81.62%，感官评分91.8分，预测值吻合率分别为99.84%和99.22%，因此，响应面优化马克斯克鲁维酵母发酵番茄浆工艺参数是可靠的。
2.3 发酵前后活性物质含量的变化
酵母在发酵过程中分泌多种胞外酶，可以促进活性物质释放和转化[39]，番茄浆发酵前后的活性物质含量变化见表5。由表5可知，经过马克斯克鲁维酵母发酵48 h后，番茄红素含量显著提升73.18%；总多酚含量变化不显著（P＞0.05）；总黄酮含量显著提升了31.50%（P＜0.05）。这可能是因为马克斯克鲁维酵母在发酵过程中分泌多种酶类，破坏番茄细胞结构，促进酚类物质释放和转化，促进番茄红素和黄酮的溶出[40]，以致番茄红素和总黄酮的含量显著提高，多酚略微下降可能是因为在发酵过程中酚类物质作为营养物质被酵母菌所消耗[41]。综上，马克斯克鲁维酵母混菌发酵能够显著提升番茄浆番茄红素和总黄酮的含量。
表5 发酵前后番茄浆活性物质含量变化
Table 5 Changes of active substance contents of tomato pulp before and after fermentation
注：同行不同字母表示差异显著（P＜0.05）。下同。
活性物质含量/（μg·mL-1）发酵前 发酵后番茄红素总多酚总黄酮94.71±4.42b 181.22±1.10a 83.63±3.21b 164.02±5.16a 177.26±3.50a 109.97±2.31a
2.4 发酵前后体外抗氧化能力的变化
番茄浆发酵前后的体外抗氧化能力测定结果见表6。由表6可知，马克斯克鲁维酵母在发酵过程中改变了活性物质的含量及组成，显著提高了番茄红素和黄酮的含量，由于番茄红素和黄酮具有优越的体外抗氧化能力[42]，其含量的增加使得番茄浆体外抗氧化能力显著提升。经过马克斯克鲁维酵母发酵48 h后，DPPH自由基清除能力显著提升17.71%，超氧阴离子自由基清除能力显著提升了75.70%，FRAP显著提升了28.21%，羟自由基清除能力显著提升13.80%（P＜0.05）。综上所述，马克斯克鲁维酵母混菌发酵显著提升了番茄浆体外抗氧化能力。
表6 发酵前后番茄浆体外抗氧化能力变化
Table 6 Changes of in vitro antioxidant capacities of tomato pulp before and after fermentation
项目 发酵前 发酵后DPPH自由基清除能力/%超氧阴离子自由基清除能力/%FRAP/（mmol·L-1）羟自由基清除能力/%69.34±0.41b 25.39±0.59b 3.58±0.01b 70.87±0.45b 81.62±0.37a 44.61±0.28a 4.59±0.07a 80.65±0.29a
3 结论
通过单因素试验和响应面法对马克斯克鲁维酵母发酵番茄浆的发酵工艺条件进行优化，确定最佳发酵条件为菌株X1和X2按3∶2的比例混合后接种发酵，接种量3%，在41 ℃条件下发酵48 h，其DPPH自由基清除能力为81.62%，感官评分91.8分。通过比较发酵前后番茄浆中活性物质含量和体外抗氧化能力发现：经过马克斯克鲁维酵母发酵，番茄红素和总黄酮含量分别显著提升了73.18%和31.50%（P＜0.05），总多酚含量无显著变化（P＞0.05）；此外发酵还显著提升了番茄浆体外抗氧化能力（P＜0.05）。本试验为番茄高值化生物加工提供了理论依据，为番茄深加工方向提供了新的思路和方法。
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