食醋作为传统调味品，深受大众喜爱，尤其镇江香醋作为4大名醋之一，由独特的固态发酵工艺制备而成，含有丰富的功能性成分[1-2]，具有降血脂、抗氧化等保健作用[3-5]，其中，短链脂肪酸（short-chain fatty acids，SCFAs）和川芎嗪等已被证实具有多种生理活性。SCFAs是指碳原子数为1～6的脂肪酸，主要包括甲酸、乙酸、丙酸、丁酸、异丁酸、戊酸、异戊酸、己酸和异己酸，SCFAs可调节肠道菌群、增强屏障功能[6]，川芎嗪也具有抗氧化与抗炎作用。食醋中的有机酸分为挥发酸（以醋酸为主）和不挥发酸，乳酸是食醋中含量仅次于醋酸的主要不挥发酸[7]，乳酸具有免疫调节功能和减轻肠道炎症作用[8-9]。然而，液态醋中主要组成是水，功能性成分含量相对较低，且部分活性成分易挥发，同时食醋酸度较高，极大限制了其直接食用与食品添加的用量。
醋粉是酿造食醋经真空浓缩、喷雾干燥或真空冷冻干燥制成的粉末状产品[10]，不仅能保留食醋原有的营养功能特性，还能降低食醋原有的刺激性[11-12]。因此，将醋制备成醋粉不仅可以解决其高酸度导致的添加量受限问题，还能有效富集SCFAs、乳酸和川芎嗪等功能性成分。张文贺等[13]通过优化永春老醋的喷雾干燥工艺有效提高了醋粉得率及功效成分含量；李家磊等[14]研究发现，醋粉中含有的黄酮和多糖类物质可通过调控炎症因子和炎症细胞表达发挥抗炎作用；陈树俊等[12]的研究表明，苦荞功能醋粉能显著降低高血压大鼠血压、提高大鼠抗氧化能力。现有有关醋粉的研究主要集中在喷雾干燥工艺优化（如进风温度、助干剂筛选）、理化性质表征和抗氧化、降血脂等功能评价方面。尽管醋粉富含SCFAs、川芎嗪这类与肠道生理密切相关的活性物质，也有大量文献证实外源添加SCFAs可有效改善肠道健康、提高机体免疫力等[15-16]，但现有醋粉相关研究较少从肠道层面开展深入机制解析。针对醋粉功能活性成分（SCFAs、川芎嗪）在肠道上皮细胞中的吸收转运机制及对肠道屏障功能和氧化应激的针对性保护作用研究尚不充分。
本研究以镇江香醋（陈酿1～8年）、熟醋、生醋及酿造白醋为原料，以SCFAs、乳酸及川芎嗪含量为指标筛选优质原料醋，以低聚木糖和麦芽糊精为包埋材料，结合喷雾冷冻干燥技术制备功能性醋粉，并通过Caco-2上皮细胞模型、脂多糖（lipopolysaccharide，LPS）诱导的肠道屏障损伤模型及H2O2诱导的氧化应激模型，系统评价醋粉对肠道健康的保护作用，旨在开发功能性肠道健康食品的及醋类产品，为食醋高值化利用提供理论参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
Caco-2细胞株 美国菌种保藏中心；熟醋、生醋（未经过加热煎煮）、1～8年陈醋、酿造白醋 江苏恒顺醋业股份有限公司。
胎牛血清（fetal bovine serum，FBS） 美国艾万拓公司；DMEM完全培养基 生工生物工程（上海）股份有限公司；过氧化氢、氢氧化钾、氢氧化钠、乙二胺四乙酸（ethylenediamine tetraacetic acid，EDTA）、二甲基亚砜（dimethyl sulfoxide，DMSO） 国药集团化学试剂有限公司；LPS（分析纯）、丁酸、丙酸（纯度均≥99.0%） 上海麦克林生化科技有限公司；异戊酸（纯度≥99.6%） 北京世纪奥科生物技术有限公司；L-乳酸（纯度≥98%） 大连美仑生物技术有限公司；戊酸（纯度≥99.3%） 德国Dr.Ehrenstorfer公司；三氟乙酸、甲醇（均为色谱纯）、乙酸钠（纯度≥99.0%）、川芎嗪（纯度≥98%） 美国Sigma公司。
1.2 仪器与设备
1260高效液相色谱（high performance liquid chromatography，HPLC）仪、Synergy H1多功能酶标仪 安捷伦科技（中国）有限公司；ICS-5000+离子色谱仪 赛默飞世尔科技（中国）有限公司；TS100倒置显微镜 日本尼康株式会社；KQ-700DE数控超声波清洗器 昆山市超声仪器有限公司；SFD-1100喷雾冷冻干燥机 EYELA东京理化器械株式会社。
1.3 方法
1.3.1 SCFAs和乳酸含量测定
采用离子色谱法测定食醋中乙酸、丙酸、丁酸、异戊酸、戊酸等SCFAs及乳酸含量[17]。取乳酸、乙酸钠、丙酸、丁酸、异戊酸、戊酸标准品约0.01 g（精确至0.01 mg）于10 mL容量瓶中，用水溶解并定容，配制成0、0.2、0.5、1、2、3、4、5、6、7、8、9、10 µg/mL的混合标准工作溶液。准确称取混合均匀的香醋、生醋等样品0.5 g至50 mL容量瓶中，加水40 mL左右，于35 ℃超声（400 W、10 min）充分溶解后冷却至室温，加水定容，混匀后离心（8 000 r/min、10 min），取上清液，过0.22 μm水相滤膜。采用RP Cartridges固相萃取柱进行净化处理（使用前依次用4 mL甲醇、6 mL水进行活化，放置30 min后使用），弃去前面3倍柱体积洗脱液，收集后面的洗脱液，上机测定。
离子色谱条件：采用AS11-HC分析柱（250 mm× 4 mm）和AS11-HC保护柱（50 mm×4 mm）；流动相为氢氧化钾，梯度洗脱程序为：0～9 min，1 mmol/L； 9～17 min，1～13 mmol/L；17～27 min，13 mmol/L； 27～29 min，13 mmol/L线性升至45 mmol/L；29～32 min，45 mmol/L；32～32.1 min，45 mmol/L线性降至1 mmol/L； 32.1～35.0 min，1 mmol/L；流速1.5 mL/min；进样量25 µL；电导检测器。
定性定量分析：采用保留时间定性，外标法定量。
1.3.2 川芎嗪含量测定
采用HPLC法测定川芎嗪含量[18]。称取川芎嗪标准品10 mg，用甲醇溶解定容至10 mL，用甲醇稀释配制质量浓度分别为0.5、1.0、2.0、5.0、10、20、50 μg/mL的川芎嗪系列标准溶液。准确称取香醋等样品1 g，加水至5 mL，涡旋混匀后置于冰浴中冷却，用氢氧化钠固体颗粒调节其pH值为8.5左右，加入提取液（5%乙酸+15%水+ 80%乙醇）25 mL，混匀后于30 ℃超声提取（400 W、30 min），离心（10 000 r/min、10 min）后取上清液，经0.22 µm微孔滤膜过滤。
HPLC条件：ZORBAXSB-C18色谱柱（250 mm×4.6 mm，5 µm）、柱温40 ℃、检测波长297 nm；流动相：甲醇和1%乙酸-0.05%三氟乙酸溶液（25∶75，V/V，pH 2.4）；流速0.8 mL/min；进样量5 µL。
定性定量分析：采用保留时间定性，外标法定量。
1.3.3 醋粉制备
以7年陈香醋为原料，包埋剂（低聚木糖、麦芽糊精）添加量均为15%；混合温度60 ℃、搅拌速率800 r/min、搅拌时间30 min，冷冻仓温度降至-35 ℃时进料进行喷雾冷冻干燥（流速7.5 mL/min、压力0.2 MPa、风速26 m3/min、干燥时间15 h），分别制备得到原醋粉、低聚木糖醋粉、麦芽糊精醋粉。
1.3.4 醋粉对上皮细胞Caco-2的影响
1.3.4.1 细胞培养
将冻存的Caco-2细胞从液氮中取出，遵循慢冻快融原则，立即置于37 ℃水浴中快速振摇约2 min使其迅速融化。将细胞转移至培养瓶中，加入含10% FBS、100 U/mL 青霉素和100 μg/mL链霉素的DMEM完全培养基，于37 ℃、5% CO2培养箱中培养。待细胞融合度达到80%以上时，用含0.2 mg/mL EDTA的2.5 mg/mL胰蛋白酶消化，进行传代培养。
1.3.4.2 细胞毒性分析
通过MTT法[19]测定不同包埋形式醋粉对Caco-2细胞的毒性。取对数生长期的Caco-2细胞制成细胞悬液，调节细胞浓度为1×105个/mL，向96孔培养板每孔加入200 μL细胞悬液，使每孔细胞为2×104个，置于37 ℃、5% CO2培养箱中孵育24 h。实验设置空白组（仅含完全培养基，无细胞）、对照组（含细胞，加入与样品等体积的培养基，不添加醋粉）及样品组（加入不同包埋形式、以乙酸计浓度为5 mmol/L的醋粉)。孵育12 h后倒出96孔板中的培养液，在每孔中加入100 μL MTT溶液（0.5 mg/mL），于37 ℃培养1 h后，向每孔加入100 μL DMSO，置于微孔板振荡器上，800 r/min室温振荡5 min，确保溶液混合均匀，用酶标仪于570 nm波长处测定吸光度（A）。相对细胞存活率按式（1）计算：
1.3.4.3 Caco-2细胞单层模型构建
将Caco-2细胞培养在DMEM完全培养基中，当细胞融合度达到80%时，用含0.2 mg/mL EDTA的2.5 mg/mL胰蛋白酶消化细胞后，将105个/mL细胞接种于6孔板的Transwell小室中，共培养21 d，第1周隔天换液（DMEM完全培养基），从第2周开始每天换液（DMEM完全培养基），利用倒置显微镜观察0、21 d的Caco-2细胞单层的细胞形态。
1.3.4.4 醋粉对正常Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
细胞单层模型构建完成后，为明确醋粉对正常肠道屏障功能的安全性，取对数生长期的Caco-2细胞接种于6孔板的Transwell小室，在DMEM完全培养基中培养约21 d，空白组加入2 mL完全培养基，干预组加入不同包埋形式、乙酸浓度为5 mmol/L的醋粉（醋粉以完全培养基直接分散），24 h后测定细胞跨膜电阻。
1.3.4.5 醋粉对LPS诱导的Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
细胞单层膜模型构建完成后，为明确醋粉对肠道受损屏障的保护作用，取对数生长期的Caco-2细胞接种于6孔板的Transwell小室，于DMEM完全培养基中培养约21 d，空白组加入2 mL完全培养基，诱导组和干预组加入2 mL含LPS（终质量浓度100 μg/mL）的完全培养基，干预组则同时加入不同包埋形式、乙酸浓度为5 mmol/L的醋粉（醋粉以完全培养基直接分散），24 h后测定细胞跨膜电阻。
1.3.4.6 醋粉对H2O2诱导的氧化应激Caco-2细胞的影响
取对数生长期的Caco-2细胞（1.0×105个/mL）接种于96孔板中，100 μL/孔，置于37 ℃、5% CO2培养箱中培养24 h。将细胞分为对照组、模型组、干预组，分别向对照组、模型组和干预组中加入DMEM培养基100 μL，向干预组加入100 μL不同包埋材料制备的醋粉（5 mmol/L， 以乙酸计），37 ℃培养24 h。向对照组加入100 μL DMEM培养基，向模型组和干预组中加入400 μmol/L H2O2溶液100 μL，37 ℃培养12 h，按式（1）计算相对细胞存活率。
1.4 数据处理
所有实验均重复3次，数据均以x±s表示。采用SPSS Statistics 21软件进行数据分析，采用Excel 2013绘图。
2 结果与分析
2.1 不同原料醋的SCFAs及乳酸含量
镇江香醋中除富含乙酸外，还含有丙酸、丁酸等SCFAs[17,20]和乳酸，具有改善肠道健康和提高机体免疫等功能[21-23]，能够维护肠道上皮细胞的完整性和杯状细胞的分泌功能，对黏膜免疫细胞有维护作用；还可以减少促炎因子的生成，有利于黏膜炎症的修复。由表1可知，7年陈醋乳酸质量分数最高，达1.580%，酿造白醋、4年陈醋和7年陈醋SCFAs总含量相对较高；7年陈醋样品可检出乙酸、丁酸、异戊酸3种有机酸，种类多于1、2、3年陈醋（2种）及酿造白醋（1种）；5年陈醋检出3种SCFAs，但SCFAs质量分数相对较低（4.840%），与陈酿5年以上的陈醋相比，各组分含量均处于较低水平。丙酸、戊酸在所有样品中均未检出。食醋的陈酿是缓慢且复杂的过程，会产生一系列复杂的物理化学反应，如氧化反应、酯化反应和缩合反应等，随着陈酿时间的延长，水分逐步损失，有机酸及功能性物质含量逐渐升高[24-25]。
表1 不同原料醋样品中的SCFAs和乳酸含量
Table1 Contents of SCFAs and lactic acid in different source vinegar samples
%样品乳酸乙酸丁酸异戊酸SCFAs8年陈醋1.388±0.0425.197±0.0410.011±0.0020.014±0.0075.222±0.042bc7年陈醋1.580±0.0435.440±0.0400.023±0.0040.026±0.0095.489±0.040a6年陈醋1.448±0.0495.114±0.0390.010±0.0010.022±0.0085.146±0.040cd5年陈醋1.039±0.0394.834±0.0520.003±0.0190.003±0.00094.840±0.055d4年陈醋1.517±0.0495.472±0.1010.002±0.0000.022±0.0025.496±0.101a3年陈醋1.084±0.0385.363±0.0810.011±0.0025.374±0.081ab2年陈醋1.233±0.0255.043±0.0990.010±0.0015.053±0.099cd1年陈醋1.196±0.0375.069±0.0610.011±0.0015.080±0.061cd酿造白醋0.039±0.0075.498±0.0415.498±0.041a熟醋1.185±0.0334.852±0.0640.009±0.0014.861±0.064d生醋0.540±0.0195.456±0.0740.010±0.0075.466±0.074a
注：同列小写字母不同表示差异显著（P＜0.05）。
2.2 不同原料醋的川芎嗪含量
川芎嗪是中药川芎中一种重要生物活性物质[26]，具有明确的药理作用，被认为是治疗心脑血管疾病的有效药物[27]。大量研究表明，镇江香醋中含有丰富的川芎嗪[28]，其主要由酿造过程中的微生物代谢和美拉德反应产生，是一种健康活性成分，这也是食醋保健作用的物质基础。由表2可知，随着陈酿时间的延长，镇江香醋中川芎嗪从未检出增加到505 mg/kg。在未经陈酿生醋和熟醋中未检出川芎嗪，由此可见，川芎嗪主要来源于陈酿过程，延长陈酿时间可提高川芎嗪含量，7年陈醋川芎嗪含量为498 mg/kg，与8年陈醋的川芎嗪含量（505 mg/kg）相近，因此可推测陈酿7年后，川芎嗪含量增长趋于稳定，陈酿过程中前体物质（乙偶姻）随着陈酿时间延长逐步转化为川芎嗪[24]。综上，7年陈醋样品兼具高SCFAs水平（5.489%）、高乳酸水平（1.580%）和高川芎嗪含量（498 mg/kg）。因此，选取7年陈醋作为功能性醋粉制备原料。
表2 不同原料醋样品中的川芎嗪含量
Table2 TMP content in different source vinegar samples
mg/kg化合物8年陈醋7年陈醋6年陈醋5年陈醋4年陈醋3年陈醋2年陈醋1年陈醋川芎嗪505±4498±4307±4210±4205±3149±481±120±1
2.3 功能性醋粉对Caco-2细胞的保护作用
2.3.1 功能性醋粉对Caco-2细胞存活率的影响
在体外培养条件下，Caco-2可发生形态与功能分化，其结构及生理功能与人体肠道上皮细胞高度相近，是用于活性物质筛选、营养素及毒素吸收转运研究的经典体外细胞模型之一[29]。由图1可知，5 mmol/L醋粉处理细胞与未处理细胞（对照组）相比，相对细胞存活率无显著差异（P＞0.05），表明该浓度下醋粉对Caco-2细胞没有毒性作用。
图1 功能性醋粉对Caco-2细胞存活率的影响
Fig.1 Effect of functional vinegar powder on Caco-2 cell viability
2.3.2 Caco-2细胞单层模型成功构建
由图2可知，在培养0 d时，Caco-2细胞在培养基中呈不规则分布，细胞分布较为松散。培养21 d时，Caco-2细胞分布较紧密，细胞之间的空隙大幅度减少，表明Caco-2细胞单层模型成功建立。
图2 培养0（A）、21 d （B） Caco-2细胞形态图（×100）
Fig.2 Morphological images of Caco-2 cells cultured for 0 (A) and 21 d (B) (×100)
2.3.3 功能性醋粉对Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
肠上皮屏障主要由肠腔内单层特化的肠上皮细胞构成，其允许电解质和营养物质通过，但阻止管腔内细菌、病毒、毒素和潜在的抗原物质通过[30]。细胞膜通透性的改变程度能够反映细胞间紧密连接和细胞单层屏障功能。跨膜电阻是评价肠上皮细胞单层屏障功能变化的经典指标之一，主要用于反映肠上皮屏障模型的离子通透性水平[31]，跨膜电阻是评价Caco-2细胞单层模型完整性的重要指标之一；细胞单层结构越完整，所测得的跨膜电阻数值越高[32]。由图3可知，与对照组比较，醋粉处理后细胞跨膜电阻显著增加（P＜0.05），表明醋粉可改善肠道上皮屏障功能。其中，原醋粉的作用效果最好（1 870 Ω·cm2），低聚木糖包埋醋粉和麦芽糊精包埋醋粉功效差异不显著（P＞0.05），表明这两者的功效相似。低聚木糖包埋醋粉和麦芽糊精包埋醋粉功效较弱，可能是由于包埋剂的存在，影响了醋粉中活性成分SCFAs的转运吸收。
图3 功能性醋粉对Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
Fig.3 Effect of functional vinegar powder on TEER in Caco-2 cell monolayers
2.3.4 功能性醋粉对LPS诱导的Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
如图4所示，LPS处理造成Caco-2细胞跨膜电阻显著降低（P＜0.05）。给予原醋粉处理后，跨膜电阻由模型组的1 490 Ω·cm2显著回升到1 630 Ω·cm2（P＜0.05），但尚未恢复到正常水平（P＜0.05）。低聚木糖醋粉组和麦芽糊精醋粉组跨膜电阻与模型组无显著差异（P＞0.05），这可能是由于低聚木糖包埋和麦芽糊精包埋减少了醋粉中SCFAs等功能成分在肠细胞上的吸收利用。
图4 醋粉对LPS诱导的Caco-2单层细胞跨膜电阻的影响
Fig.4 Effect of vinegar powder on TEER in LPS-induced Caco-2 cell monolayers
2.3.5 功能性醋粉对H2O2诱导的Caco-2细胞存活率的影响
肠道是机体发生氧化应激损伤的主要靶器官之一。H2O2可诱导细胞产生氧化应激，且具备较长半衰期；细胞内存在多种抗氧化酶，能够限制其扩散，进而维持细胞正常生理功能。外源H2O2可穿透细胞膜等生物膜，进而诱发细胞氧化应激。如图5所示，H2O2直接处理后Caco-2细胞相对存活率（72%）显著下降（P＜0.05）。醋粉处理可明显改善受损细胞存活率（P＜0.05），说明醋粉中的功能成分可被细胞吸收，发挥抗氧化作用。原醋粉处理后的相对细胞存活率和对照组差异不显著（P＞0.05），表明原醋粉对氧化应激细胞的保护效果最明显。其中，低聚木糖醋粉组和麦芽糊精醋粉组相对细胞存活率显著低于原醋粉组与对照组（P＜0.05），原因是低聚木糖和麦芽糊精包埋后，减少了醋粉中功能成分在肠细胞中的吸收利用或有效成分释放不完全。
图5 醋粉对H2O2诱导的Caco-2细胞存活率的影响
Fig.5 Effect of vinegar powder on viability of H2O2-induced Caco-2 cells
综上，原醋粉能有效增强Caco-2细胞屏障功能并缓解氧化应激损伤，这主要得益于SCFAs、乳酸与川芎嗪的协同作用：SCFAs、乳酸通过激活G蛋白偶联受体41/43及抑制组蛋白去乙酰化，上调紧密连接蛋白表达并供能修复屏障[33-35]；川芎嗪则通过阻断核因子κB通路抑制炎症，并通过激活核因子E2相关因子2通路清除活性氧[36-37]。三者在抗炎、抗氧化及屏障维护上形成多靶点互补，而包埋醋粉效果减弱，主要原因在于：一是低聚木糖和麦芽糊精形成的空间位阻阻碍了活性成分与细胞转运体的识别与结合，从而降低摄取效率；二是包埋材料的缓释特性导致有效成分在24 h的实验窗口内释放不足，且体外模型缺乏体内特定的酶解环境，无法实现靶向释放，从而削弱了生物利用度与协同功效。
3 结 论
通过对不同年份陈酿香醋、生醋、熟醋中的SCFAs、 乳酸及川芎嗪等功能性成分测定，确定7年陈醋为制备功能性醋粉的最优原料，其SCFAs水平高达5.489%，含乙酸、丁酸和异戊酸3种SCFAs，乳酸质量分数1.580%，川芎嗪含量498 mg/kg，综合功能性成分指标最优。以 7年陈香醋为原料，采用喷雾冷冻干燥技术，分别以低聚木糖和麦芽糊精为包埋材料制备原醋粉、低聚木糖醋粉和麦芽糊精醋粉。Caco-2细胞实验结果表明：3种醋粉均无明显细胞毒性；正常屏障模型中，3种醋粉可显著提升跨膜电阻，2种包埋醋粉效果相近但弱于原醋粉；LPS诱导的屏障损伤模型中，仅原醋粉可使跨膜电阻由1 490 Ω·cm2显著回升至1 630 Ω·cm2（P＜0.05）， 2种包埋醋粉对受损屏障的修复效果不显著（P＞0.05）； H2O2氧化应激模型中，3种醋粉可显著提升受损细胞存活率，原醋粉效果优于2种包埋醋粉（P＜0.05）。包埋醋粉功效减弱，可能与低聚木糖和麦芽糊精的空间位阻及缓释特性限制了活性成分的细胞摄取与有效释放有关。综上，该醋粉在细胞模型中表现出良好的肠道屏障保护与抗氧化活性，为功能性肠道健康食品的开发提供了优质原料与理论支撑，为醋类深加工与高值化利用提供了技术参考。
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