酱腌菜是以新鲜蔬菜为主要原料，盐渍咸坯后脱盐、脱水再经腌渍或酱腌加工而成的各种蔬菜制品的总称[1]，已成为人们餐桌上不可或缺的佐餐食品。随着现代人健康理念的转变，酱腌菜的加工工艺也由传统的高盐化腌渍逐渐往低盐化方向倾斜。因此，在保证产品货架期不被缩短，产品品质得到提升的前提下，如何降低传统腌渍蔬菜食盐的使用量，解决产品低盐化和保质期之间矛盾的工艺技术也就成为了酱腌菜研究的热门课题之一[2]。
酱腌菜风味和品质的形成与其发酵过程中的微生物密切相关[3]。有研究表明，乳酸菌是酱腌菜发酵过程中的优势菌群，其不仅能够发酵产酸，赋予产品柔和的酸味，而且还具有抑菌、抗氧化和降解亚硝酸盐等作用，在产品加工过程中具有重要作用[4]。传统酱腌菜盐渍咸坯食盐含量约20%～25%，较高的渗透压会导致大多数乳酸菌细胞结构损伤，致使细胞生理代谢活动发生紊乱甚至死亡，而耐盐微生物会发生选择性增殖[5]。在传统酱腌菜发酵初期耐盐乳酸菌会成为优势菌群，发酵产酸，抑制杂菌污染，丰富发酵蔬菜的香气，有助于保证产品安全和提升产品品质[6]。张伟等[7]在发酵泡菜中筛选的耐盐植物乳植杆菌（Lactiplantibacillus plantarum）L04可以耐受160 g/L NaCl，将其应用到高盐稀态发酵酱油中可提高产品风味。唐睿等[8]在腌制芥菜中筛选得到一株植物乳杆菌Z-6，其在盐浓度为16%的条件下OD600nm值仍能达到1.0以上。陈俊宏等[9]在传统宜宾芽菜中分离筛选到耐12%高盐的植物乳杆菌LPYC-4，将其作为发酵剂用于芽菜发酵，以解决宜宾芽菜自然发酵质量不稳定的问题。综上，较高食盐浓度的发酵蔬菜中筛选出具较好发酵特性的耐盐乳酸菌对于改进传统腌渍工艺具有很大的指导意义。目前，将耐盐乳酸菌作为发酵剂用于改良东北酱腌菜腌渍工艺以达到降低食盐浓度提升产品品质的研究很少。
本研究利用传统培养分离法及盐耐受性实验从东北传统酱腌菜中分离筛选耐盐乳酸菌，采用形态学观察、生理生化试验和16S rRNA序列分析对菌株进行鉴定，并进一步通过测定菌株的产酸、降解亚硝酸盐、抗氧化、抑菌、产香及产β-葡萄糖苷酶等能力，评价耐盐乳酸菌的发酵特性，以期筛选耐盐且具有良好发酵特性的乳酸菌菌株，以期为降低东北酱腌菜腌渍食盐使用量，提高产品安全性和提升品质提供一定理论基础。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
1.1.1 材料与菌株
传统腌渍萝卜、腌渍黄瓜、腌渍豇豆、腌渍茄子、腌渍胡萝卜、盐渍苤蓝、腌渍地环：辽宁省锦州市锦州百合食品有限公司；大肠埃希氏菌（Escherichia coli）CMCC44102、荧光假单胞菌（Pseudomonas fluorescens）P001、金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）CMCC26003、单核细胞增生李斯特菌（Listeria monocytogenes）ATCC19115、创伤弧菌（Vibiro vulnificus）ATCC27562、蜡样芽孢杆菌（Bacillus cereus）CMCC63301：本学院微生物学与分子生物学实验室；类干酪乳杆菌（Lactobacillus paracasei）CICC6244：中国工业微生物菌种保藏管理中心。
1.1.2 化学试剂
10×磷酸盐缓冲液（phosphate buffer saline，PBS）：北京兰捷柯科技有限公司；聚合酶链式反应（polymerase chain reaction，PCR）扩增引物、细菌基因组脱氧核糖核酸（deoxyribo nucleic acid，DNA）快速抽提试剂盒：北京天根生化科技有限公司；丁二酮、对硝基苯酚-β-D-吡喃葡萄糖苷（p-nitrophenol-β-D-glucopyranoside，p-NPG）：阿拉丁试剂（上海）邻苯三酚、对硝基苯酚：成都欧恩瑞思化学试剂有限公司；1,1-二苯基-2-苦基肼（1,1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）：西格玛奥德里奇（上海）贸易有限公司；无水乙醇：国药集团化学试剂有限公司。其他试剂均为国产分析纯。
1.1.3 培养基
MRS培养基、MRS肉汤培养基、LB肉汤培养基、琼脂粉（均为生化试剂）：南京茂捷微生物科技有限公司；LB营养琼脂培养基、脑心浸出液肉汤（brain heart infusion broth，BHI）培养基、2216E液体培养基：北京兰捷柯科技有限公司。
1.2 仪器与设备
SW-CJ-1F型超净工作台：上海昂克威仪器设备有限公司；LRH-150生化培养箱：上海一恒科学仪器有限公司；MSD1125生物显微镜：迈时迪（东莞）科技有限公司；5805高速冷冻离心机、ABI stepone plus PCR仪：德国Eppendorf公司；BSA124S电子分析天平：赛多利斯科学仪器（北京）有限公司；Czone 9菌落计数及抑菌圈测量仪：杭州迅数科技有限公司；HT8300全自动凝胶成像分析系统：山东霍尔德电子科技有限公司；Bioscreen C全自动生长曲线仪：上海谓载科技有限公司；VOSHIN96-IIL超声细胞破碎机：无锡沃信仪器制造有限公司。
1.3 方法
1.3.1 乳酸菌分离与纯化
按照GB 4789.35—2023《食品安全国家标准食品微生物学检验乳酸菌检验》分别处理7种腌渍蔬菜样品，应用含1.0%碳酸钙的MRS培养基进行分离，选择具有明显溶钙圈的单菌落进行纯化，进一步进行革兰氏染色和过氧化氢酶试验，选择革兰氏阳性、过氧化氢酶阴性菌株进行耐盐性筛选。
1.3.2 耐盐乳酸菌的筛选
将活化后的分离菌株按2%（V/V）的接种量分别接种于含2.0%、4.0%、6.0%、8.0%、10.0%、12.0%、14.0%NaCl的MRS肉汤培养基，37 ℃培养48 h，测定发酵液的OD600 nm值，筛选耐盐性能优良的乳酸菌。
1.3.3 乳酸菌菌株的鉴定
生理生化鉴定：参照《常见细菌系统鉴定手册》[10]和《乳酸细菌分类鉴定及实验方法》[11]进行乳酸菌菌株生理生化鉴定。
16S rRNA基因序列分析：参照崔天琦等[12]方法进行菌株DNA的提取和PCR扩增，PCR扩增产物委托生工生物工程（上海）股份有限公司进行测序。将测序结果提交至美国国家生物技术信息中心（National Center of Biotechnology Information，NCBI）的GenBank数据库中进行基于局部比对搜索工具（basic local alignment search tool，BLAST）同源性比对搜索。选取同源性较高的模式菌株的16S rRNA基因序列，采用MEGA v.7.0软件中的邻接（neighbor-joining，NJ）法构建系统发育树。
1.3.4 乳酸菌生长特性研究
将传代后的筛选菌株（108 CFU/mL）按2%（V/V）的接种量接种于MRS肉汤培养基，37 ℃培养48 h，每隔1 h测定OD600 nm值，以培养时间（x）为横坐标，OD600 nm值（y）为纵坐标，绘制生长曲线[13]。
1.3.5 乳酸菌发酵特性研究
产酸能力测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，将活化的筛选菌株（108 CFU/mL）按2%（V/V）的接种量接种于MRS肉汤培养基，于37 ℃培养24 h，每隔2 h取样测定pH。
降解亚硝酸盐能力的测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，将活化的筛选菌株（108 CFU/mL）按2%（V/V）的接种量接种于亚硝酸钠含量为150 mg/L的MRS肉汤培养基中，37 ℃培养24 h，按照GB/T 5009.33—2016《食品安全国家标准食品中亚硝酸盐与硝酸盐的测定》中第二法测定菌株亚硝酸盐的降解能力。
产β-葡萄糖苷酶能力的测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，将活化的筛选菌株（108 CFU/mL）按2%（V/V）的接种量接种于MRS肉汤培养基，37 ℃培养24 h，参考冯程程等[13]的方法测定β-葡萄糖苷酶活力。
抑菌能力的测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，以埃希氏大肠杆菌、创伤性弧菌、单核细胞增生李斯特菌、荧光假单胞菌、金黄色葡萄球菌和蜡样芽孢杆菌为指示菌，参考林洋等[14]的牛津杯双层琼脂扩散法测定乳酸菌抑菌能力。
抗氧化活性测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，将活化的筛选菌株（108 CFU/mL）按2%（V/V）的接种量接种于MRS肉汤培养基，37 ℃培养24 h。将发酵液在4 ℃条件下经3 300 r/min离心10 min，弃上清液，用PBS洗涤2次并重悬，调整菌体浓度为1×109 CFU/mL，作为乳酸菌完整细胞（intactcells，IC）待测液，备用。将IC经超声冰浴破碎（200 W，10 min，6 s工作，9 s间歇）后，4 ℃下10 000 r/min离心10 min，上清液经0.22 μm水系无菌滤膜过滤，即为乳酸菌无细胞提取物（cell free extracts，CFE）。采用ELFAHRI K R等[15]的分光光度法检测乳酸菌的DPPH自由基清除能力；采用HE Z M等[16]的方法，测定乳酸菌的超氧阴离子自由基清除能力。
产香能力的测定：以类干酪乳杆菌CICC6244为对照，将活化的筛选菌株（108 CFU/mL）按4%（V/V）的接种量接种于12.0%无菌脱脂乳中，37 ℃培养至乳凝固，4 ℃条件下放置24 h进行后熟。在发酵乳中按1∶1加入16.0%三氯乙酸溶液混匀，8 100 r/min离心12 min，取上清液，备用。参照李靖等[17]的方法测定样品中丁二酮和乙醛的含量。
1.3.6 数据处理
所有试验均设置3次重复，结果以“平均值±标准差”表示。试验数据采用Excel 2013进行处理，使用IBM SPSS Statistics 19.0软件进行统计分析。图表采用Origin 2021进行绘制。
2 结果与分析
2.1 乳酸菌的分离
从7个酱腌菜样品中共分离获得6株符合乳酸菌菌落形态特征的菌株，分别命名为GNL1（来源于腌渍萝卜）、GNL2（来源于腌渍萝卜）、GNL3（来源于腌渍萝卜）、GNL4（来源于腌渍萝卜）、GNH1（来源于腌渍黄瓜）、GNH3（来源于腌渍黄瓜）。
2.2 乳酸菌的筛选
食盐作为发酵蔬菜中添加的基本成分，一定浓度的食盐不仅具有防腐的作用，同时直接影响到蔬菜发酵过程中菌群的组成[18]。菌株的耐盐性决定其能否在高盐状态下正常生长，因此考察6株乳酸菌菌株的耐盐性，结果见图1。由图1可知，6株菌株的OD600 nm值均随着NaCl添加量的增大而变小。当NaCl添加量达到8.0%时，所有菌株的OD600 nm值均在0.8以上，生长状况良好；当NaCl添加量达到10%时，除菌株GNL2和GNL3外，其他4株菌株的OD600 nm值呈明显下降。当NaCl添加量达到16%时，菌株GNL2和GNL3的OD600nm值在0.6左右，其他4株菌株的OD600nm值降到0.3以下，生长出现滞缓，说明菌株GNL2和GNL3具有较好的耐盐性。因此，选择菌株GNL2和GNL3进行后续研究。
图1 6株乳酸菌菌株的耐盐能力测定结果
Fig.1 Determination results of salt tolerance of 16 strains of lactic acid bacteria
不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。下同。
2.3 乳酸菌菌株的鉴定
2.3.1 形态学观察
菌株GNL2和GNL3的形态学特征见图2。由图2可知，菌株GNL2的菌落呈圆形，浅米黄色，不透明，凸起，边缘整齐，表面光滑；细胞呈细小短杆状。菌株GNL3的菌落形态与菌株GNL2相似，区别为菌落颜色稍浅；细胞呈长杆状，较菌株GNL2粗壮。
图2 菌株GNL2（a）和GNL3（b）的菌落及细胞形态
Fig.2 Colony and cell morphology of strains GNL2 (a) and GNL3 (b)
2.3.2 生理生化鉴定
菌株GNL2和GNL3的生理生化鉴定结果见表1。由表1可知，菌株GNL2不能利用纤维二糖、棉子糖和葡萄糖酸盐，菌株GNL3不能利用松三糖、甘露醇、纤维二糖、棉子糖、阿拉伯糖和葡萄糖酸盐。参照文献[10-11]初步推断两菌株为乳酸杆菌属（Lactobacillus）。
表1 菌株GNL2和GNL3的生理生化鉴定结果
Table 1 Physiological and biochemical identification results of strains GNL2 and GNL3
注：“+”代表结果呈阳性，“-”代表结果呈阴性。
结果菌株GNL2 菌株GNL3项目 项目结果菌株GNL2 菌株GNL3蜜二糖松三糖七叶苷果糖甘露醇纤维二糖麦芽糖葡萄糖棉子糖＋＋＋＋＋－＋＋－＋－＋＋－－＋＋－鼠李糖阿拉伯糖乳糖葡萄糖酸盐木糖半乳糖山梨醇蔗糖甘露糖＋＋＋－＋＋＋＋＋＋－＋－＋＋＋＋＋
2.3.3 分子生物学鉴定
基于16S rRNA基因序列构建菌株GNL2和GNL3的系统发育树，结果见图3。由图3可知，菌株GNL2和GNL3分别与植物乳植杆菌（Lactiplantibacillus plantarum）3483和植物乳植杆菌G2-6-7-2聚于一支，亲缘关系最近，与之相似度达到100%。结合形态学特征及生理生化试验结果，最终将菌株GNL2和GNL3均鉴定为植物乳植杆菌（Lactiplantibacillus plantarum）。
图3 基于16S rRNA基因序列菌株GNL2和GNL3的系统发育树
Fig.3 Phylogenetic tree of strains GNL2 and GNL3 based on 16S rRNA gene sequences
2.4 乳酸菌菌株的发酵特性
2.4.1 生长曲线与产酸能力
通过对菌株生长曲线的测定，可以了解菌株生长过程中的活力变化，确定菌株较优培养时间，直观评价菌株的发酵性能。因此，考察菌株GNL2、GNL3的生长情况及产酸能力，结果见图4。
图4 乳酸菌菌株的生长曲线（a）和pH变化曲线（b）
Fig.4 Growth curve (a) and pH change curve (b) of lactic acid bacteria
由图4a可知，菌株GNL2、GNL3及阳性对照菌株类干酪乳杆菌CICC6244的生长曲线变化趋势基本一致，培养4 h后进入对数生长期，10 h时进入生长稳定期。菌株GNL3的OD600 nm值接近标准菌株CICC6244，高于菌株GNL2，说明菌株GNL3的生长能力较菌株GNL2好。
菌株的产酸能力是评价发酵剂的重要指标之一，影响发酵蔬菜的风味和稳定性[19]。由图4b可知，乳酸菌处于对数生长期时，pH持续下降，进入生长稳定期后，pH趋于平缓。菌株GNL3发酵至24 h时pH降至3.75，菌株GNL2发酵至24 h时pH降至4.01。结果表明，菌株GNL3发酵24 h时pH显著低于菌株GNL2，说明菌株GNL3的产酸能力显著高于菌株GNL2。胡此海等[20]从萝卜泡菜母水中筛选出5株乳酸菌（L2、L3、L5、L7、L15和L24），其中菌株L7、L15和L24的产酸能力较强，发酵至48 h时pH降至3.75，与本研究结果基本一致。
2.4.2 亚硝酸盐降解能力及β-葡萄糖苷酶活力
亚硝酸盐是保证腌渍蔬菜安全的重要指标之一，国标GB 2714—2015《食品安全国家标准酱腌菜》规定酱腌菜中亚硝酸盐含量（以NaNO2计）≤20 mg/kg。有研究表明，乳酸菌能够导致亚硝酸盐快速降解[21]。因此，考察乳酸菌菌株GNL2和GNL3的亚硝酸盐降解能力，结果见图5。由图5可知，3株乳酸菌菌株的亚硝酸盐降解能力都比较高，降解率均在95.00%以上，其中植物乳植杆菌GNL3的亚硝酸盐降解能力最强，亚硝酸盐降解率为99.73%，与其他两株菌株存在显著性差异（P＜0.05）。
图5 乳酸菌菌株的亚硝酸盐降解能力和β-葡萄糖苷酶活力
Fig.5 Nitrite-degrading ability and β-glucosidase activity of lactic acid bacteria
β-葡萄糖苷酶，又称β-D-葡萄糖苷葡萄糖水解酶，其能够水解结合于末端非还原性的β-D-葡萄糖苷键，同时释放出β-D-葡萄糖和相应的配基[22]。有研究发现，β-葡萄糖苷酶能将果蔬和茶中的天然糖苷水解为具有浓郁天然风味的香气物质，还能协助纤维素酶降解纤维素[23]。不同菌株的β-葡萄糖苷酶活力见图5。由图5可知，菌株GNL3的β-葡萄糖苷酶活力（0.750 U/mL）显著高于菌株GNL2和CICC6244（P＜0.05），说明菌株GNL3产β-葡萄糖苷酶活力较高。
2.4.3 抑菌能力
乳酸菌在发酵过程中可以分泌多种抑菌物质，包括有机酸、细菌素、过氧化氢等，其在发酵食品中具有抑制杂菌生长和延长食品保质期的作用[24]。因此，考察不同菌株的抑菌能力，结果见表2。由表2可知，不同菌株对不同指示菌的抑制效果存在差异。3株乳酸菌均能抑制6种指示菌，对金黄色葡萄球菌、荧光假单胞菌、创伤弧菌的抑菌效果均为菌株GNL3＞菌株CICC6244＞菌株GNL2；对大肠杆菌的抑制效果为菌株CICC6244＞菌株GNL3＞菌株GNL2；对单增李斯特菌和蜡样芽孢杆菌的抑制效果均没有其他指示菌效果明显。综上，菌株GNL3对大肠埃希氏杆菌、荧光假单胞菌、创伤弧菌的抑菌能力显著高于菌株GNL2（P＜0.05）。
表2 乳酸菌菌株对6种指示菌的抑菌效果
Table 2 Inhibitory effect of lactic acid bacteria on 6 indicator bacteria
注：同列不同小写字母表示差异显著（P＜0.05）。
菌株编号CICC6244 GNL2 GNL3抑菌圈直径/mm荧光假单胞菌 大肠埃希氏菌 金黄色葡萄球菌 蜡样芽孢杆菌 单增李斯特菌 创伤弧菌22.49±1.56a 19.67±0.47b 23.37±1.04a 22.47±0.33a 15.86±0.69b 20.73±1.72a 19.55±0.41a 19.24±0.17a 20.11±0.67a 15.62±1.07a 13.13±0.85b 16.93±0.38a 13.55±0.74a 12.87±0.55a 13.51±0.51a 21.53±0.98b 16.24±1.02c 25.05±0.23a
2.4.4 抗氧化能力
DPPH自由基是一种很稳定的氮中心的自由基，DPPH自由基清除试验是目前评价乳酸菌抗氧性常用的方法，在一定程度上反映了菌株的抗氧化能力[25]。超氧阴离子是一种活性氧，是细胞中氧分子受单一电子还原的产物，其能够通过细胞扩散，参与细胞增殖、细胞凋亡等众多的生理活动，在细胞的氧化还原代谢中发挥着重要作用[26-27]。不同乳酸菌的DPPH自由基清除能力和抗氧化能力见图6。由图6a，菌株GNL3、CICC6244和GNL2完整细胞的DPPH自由基清除率分别为80.6%、76.7%和76.7%；无细胞提取物的DPPH自由基清除率分别为45.8%、45.6%和36.1%。完整细胞DPPH自由基清除率均高于无细胞提取物，说明具有清除DPPH自由基能力的活性物质可能主要存在于活细胞的表面，且菌株GNL3抗氧化活性显著高于菌株GNL2（P＜0.05），此结果与张香美等[28]的研究结果一致。
图6 乳酸菌菌株的DPPH自由基（a）和超氧阴离子自由基（b）清除能力
Fig.6 Scavenging ability of lactic acid bacteria to DPPH free radical(a) and superoxide anions free radical (b)
由图6b可知，菌株GNL3、CICC6244和GNL2完整细胞的超氧阴离子自由基清除率分别为34.5%、43.1%和49.3%；无细胞提取物的超氧阴离子自由基清除率分别为78.7%、76.9%和73.3%。3株乳酸菌无细胞提取物的超氧阴离子自由基清除率均高于完整细胞，这是因为大部分的抗氧化酶如谷胱甘肽过氧化物酶、超氧化物歧化酶存在于细胞内[29]，这与吕欣然等[30]的研究结果一致。
2.4.5 产香能力
典型的酸奶风味主要来自于乳酸菌发酵牛乳过程中产生的乳酸和各种羰基化合物，如丙酮、丁二酮、乙醛等[31]。目前，认为酸奶中重要的香味物质主要包括乙醛、双乙酰、乙偶姻、丙酮及丁二酮等[32]。因此，本研究选择以乙醛和丁二酮的合成能力作为乳酸菌产香能力的衡量指标，考察不同乳酸菌菌株的产香能力，结果见图7。由图7可知，菌株GNL3、CICC6244和GNL2的丁二酮产量分别为11.13 mg/L、13.71 mg/L和7.76 mg/L，菌株GNL3、CICC6244和GNL2的乙醛产量分别为16.02 mg/L、16.10 mg/L和9.59 mg/L；菌株GNL3产丁二酮能力显著低于菌株CICC6244（P＜0.05），但显著高于菌株GNL2（P＜0.05）；菌株GNL3的产乙醛能力和菌株CICC6244无显著差异（P＞0.05），但显著高于菌株GNL2（P＜0.05），说明菌株GNL3比菌株GNL2有较强的产香能力。
图7 乳酸菌菌株的产香能力
Fig.7 Aroma-producing capacity of lactic acid bacteria
3 结论
本研究从东北传统酱腌菜中筛选出6株乳酸菌，其中菌株GNL2和GNL3在16.0%NaCl条件下生长良好，具有良好的耐盐性，经鉴定均为植物乳植杆菌（Lactiplantibacillus plantarum）。与菌株GNL2相比，菌株GNL3具有较好的发酵特性，其产酸性能较好，发酵液的pH为3.75，亚硝酸盐降解率为99.73%，β-葡萄糖苷酶活力为0.75 U/mL，完整细胞提取物的1,1-二苯基-2-三硝基苯肼（DPPH）自由基清除率为80.60%，无细胞提取物的超氧阴离子自由基清除率为78.70%，丁二酮和乙醛合成能力分别为11.13 mg/L和16.02 mg/L。结果表明，菌株GNL3可做为乳酸菌发酵剂应用到传统酱腌菜中进行接种发酵，为后续实现酱腌菜工业化生产提供菌株资源和理论基础。
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